El bufón de la corte Dhoulmagus del reino de Trodain robó un poderoso cetro mágico sellado debajo del castillo real. Usando el poder del cetro, Dhoulmagus destruyó el castillo, lanzó una maldición sobre el reino y su gente, y convirtió al rey Trode en un troll y a la princesa en un caballo. Un único guardia del castillo sobreviviente viaja con el rey, la princesa, un bandido reformado llamado Yangus y algunos otros compañeros en busca del malvado bufón y una forma de romper la maldición.
Dragon Quest VIII: El viaje del rey malditoes un juego de rol de estilo japonés tradicional con encuentros aleatorios con enemigos, mecánicas de combate simples por turnos y la gestión de un grupo formado por cuatro personajes, cada uno perteneciente a una clase claramente definida. A diferencia de sus predecesores en la serie y la mayoría de los juegos de rol japoneses en general, el juego presenta un mundo continuo con paisajes bastante vastos y pueblos y mazmorras integrados, a diferencia de los viajes por mapas del mundo y las ubicaciones representadas por íconos. El juego cuenta con rotación de cámara completa y vista en primera persona opcional. Al igual que en los juegos anteriores de Dragon Quest , se puede interactuar con muchos objetos; por ejemplo, los barriles se pueden levantar, transportar y romper físicamente para revelar los elementos ocultos en su interior.
Además de los puntos de experiencia, el jugador recibe puntos de habilidad de las batallas, que se pueden asignar manualmente a una categoría de habilidad a elección del jugador. Estas categorías incluyen tres tipos diferentes de armas, puñetazos y una disciplina única para cada personaje. Después de que se haya invertido una cantidad requerida de puntos de habilidad en una categoría en particular, el personaje correspondiente aprende una nueva habilidad o se vuelve más hábil con el arma elegida. El sistema Alchemy Pot permite a los jugadores recopilar recetas y mezclar elementos para crear otros nuevos.
La versión internacional del juego presenta varias actualizaciones de la versión japonesa original, que incluyen actuación de voz, menú gráfico, bandas sonoras sinfónicas y efectos más llamativos.
Cuando el juego se lanzó más tarde para 3DS, se hicieron algunas modificaciones. Se han eliminado los encuentros aleatorios (además de los encontrados durante la navegación) a favor de las batallas que se inician al encontrarse con enemigos visibles en la pantalla, las animaciones de batalla se pueden avanzar rápidamente, la capacidad de guardar rápidamente en cualquier lugar, la capacidad de capturar y subtitular capturas de pantalla con un nuevo función de modo de foto (este modo también está relacionado con misiones secundarias), el bote de alquimia ahora produce elementos al instante y también puede producir múltiples de los mismos elementos desde el principio. Más adiciones importantes incluyen los dos personajes Red y Morrie que ahora pueden ser reclutado en el grupo de jugadores, nuevas secuencias de historias, dos nuevas mazmorras desafiantes, nuevos desafíos de arena de monstruos, nuevos disfraces, nuevas recetas, nuevos equipos y nuevos monstruos, entre otros ajustes.
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