Drakengard sigue la historia de un príncipe sin reino llamado Caim que lucha por la Unión contra el Imperio. Bajo la protección de la Unión están los Jerarcas y la Diosa, actualmente la hermana de Caim, Furiae, que es una manifestación humana de uno de los cuatro sellos que protegen al mundo para que no se rompa. Cuando comienza el juego, Cain es herido de muerte en una batalla con el Imperio. Al encontrarse con un Dragón Rojo capturado que también está cerca de la muerte, Caim toma una decisión fatídica. A cambio de la vida de ambos, el Dragón Rojo y Caim entrarán en un pacto. Este pacto encadenará para siempre sus vidas entre sí y unirá sus almas, a costa de algo insustituible. Recargado con los fuegos de un Dragón, la venganza de Caim arde sobre el enemigo ...
El jugador controla a Caim en su búsqueda. El juego se divide en tres modos distintos: combate aéreo, combate terrestre y combate de eventos. En Combate aéreo, Caim cabalga sobre una espalda de dragón contra una variedad de enemigos en el aire que respiran bolas de fuego (disparos individuales fuertes y disparos múltiples más débiles). El Dragón es ágil y puede evadir las amenazas entrantes, dándose la vuelta por completo en un momento. En el combate terrestre, el juego se muestra en tercera persona, aunque generalmente en áreas grandes y abiertas. Al controlar a Caim, su habilidad principal es el uso de una variedad de armas que se encuentran en el campo de batalla. Estos se nivelan mediante el uso continuo, y específicamente mediante la matanza de enemigos individuales. A través de la magia (determinada por la elección del arma), los ataques cronometrados y la evasión, Caim se abre paso entre los ejércitos enemigos. Los personajes reclutados como aliados por Caim también pueden ser convocados durante las batallas, perdiendo salud constantemente hasta que se devuelva el control a Caim. En combate terrestre, Caim también puede llamar a su Dragón para montar y ametrallar a los enemigos desde el aire. Los movimientos del Dragón son generalmente los mismos que en el combate aéreo, pero más limitados y menos ágiles. El combate de eventos es similar al combate terrestre, pero se muestra isométricamente, restringido a una sola arma y sin la ayuda de un dragón. Se utiliza principalmente para contar secuencias de historias.
Los niveles que se han visitado antes pueden convertirse en "misiones de expedición", que son opcionales y contienen nuevos objetivos, enemigos y armas. Además, cualquier nivel jugado previamente en la historia se puede volver a visitar en cualquier momento. Dependiendo de las elecciones de Caim (y los requisitos previos para esas elecciones), hay cinco finales diferentes para Drakengard.
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