Un día, la gente del Reino Champiñón recibe una invitación para visitar la Isla Pi'illo, convertida en una región turística. Mientras visitan el castillo, Mario y Luigi se topan con un artefacto antiguo que parece una almohada de piedra. Cuando Luigi se queda dormido en él, aparece un personaje oscuro y secuestra a la Princesa Peach y la lleva dentro del Sueño de Luigi.
Mario & Luigi: Dream Team se juega más o menos como los juegos de rol anteriores de Mario & Luigi. El jugador controla tanto a Mario como a Luigi al mismo tiempo, usando el botón A para que Mario realice varias acciones y el botón B para que Luigi realice acciones similares. Las batallas se basan en turnos y también usan el botón A y B para controlar a Mario y Luigi. Al presionar los botones en el momento adecuado, los hermanos pueden realizar ataques adicionales, infligir daño adicional y evadir o contrarrestar los ataques enemigos. Cuando termina una batalla, los hermanos ganan experiencia y eventualmente suben de nivel. Mientras lo hacen, sus estadísticas aumentan y el jugador puede elegir una estadística para aumentar aún más mediante el uso de un sistema similar a una máquina tragamonedas. En ciertos niveles, cambian de rango (de Mushroom a Shell, de Shell a Flower, etc.). Al cambiar de rango, el jugador puede elegir una bonificación (como una ranura de equipo adicional, mayor HP, etc.) de una lista.
El juego se divide entre el mundo real y el mundo de los sueños, y ambos tienen diferencias de juego. El Mundo Real tiene una vista de arriba hacia abajo y tanto Luigi como Mario luchan en la batalla, mientras que el Mundo de los Sueños tiene una vista de desplazamiento lateral y, dado que el Mundo de los Sueños está dentro de los sueños de Luigi, el propio Luigi es reemplazado por su alter-ego soñado, Luigi soñador. Dreamy Luigi tiene los mismos controles básicos que Luigi, pero a veces puede fusionarse con Dream World para ayudar a Mario a resolver acertijos y llegar a ciertas áreas. Tales acciones se denominan 'Luigination' o 'Luginary Skills' y utilizan la pantalla táctil para interactuar con el mundo real de Luigi, provocando cambios en el mundo de los sueños. En la batalla, Mario lucha solo, con Dreamy Luigi fusionándose con él para darle estadísticas más altas. Cuando Mario salta sobre un enemigo, por ejemplo, Dreamy Luigi también saltará sobre los enemigos. Al igual que en los otros juegos de rol de Mario & Luigi, los ataques especiales llamados ataques Bros. se pueden usar para infligir un gran daño usando las habilidades de ambos hermanos. En Dream World, los Bros. Attacks se reemplazan con Luiginary Attacks. Estos usan clones de Dreamy Luigi llamados Luiginoids.
Hay batallas especiales contra jefes gigantes que se juegan sosteniendo la 3DS de lado como un libro y usando el lápiz óptico para atacar, evadir y contraatacar. En estas peleas, Dreamy Luigi crece y lucha contra el enemigo con la ayuda de Mario.
Se pueden encontrar varios elementos y equipos en todo el mapa, y algunos, como frijoles y Pi'illo rescatados, tienen un menú para mostrar cuántos se han encontrado. El menú de colección también tiene un menú de 'Desafío de expertos', que muestra los objetivos de otorgamiento de puntos para lograr en la batalla. Completar estos desafíos otorga piezas de equipo.
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