Después de muchas aventuras peligrosas, el Príncipe finalmente regresa a su hogar en Babilonia, trayendo consigo a su nueva novia Kaileena, la Emperatriz del Tiempo. Sin embargo, sus esperanzas de un futuro pacífico y feliz juntos se desvanecen cuando llegan a Persia y encuentran la tierra devastada por la guerra. Kaileena es rápidamente capturada y asesinada por el malvado Visir, y su muerte desata las Arenas del Tiempo, de las cuales el Visir obtiene nuevos y aterradores poderes.
Una vez más, Prince of Persia debe ponerse de pie para luchar, pero esta vez será más fuerte que nunca, gracias a su nuevo alter ego, el Príncipe Oscuro, nacido del contacto del Príncipe con las Arenas. Mientras lucha para recuperar su reino de las manos de un loco, también debe luchar con sus propios demonios internos mientras el Príncipe Oscuro amenaza con consumirlo por completo.
El juego es muy similar (en términos de secuencias de lucha y rompecabezas) a las entregas anteriores de la trilogía Prince of Persia de UbiSoft: The Sands of Time y Warrior Within. Hay algunas innovaciones importantes como el personaje del Príncipe Oscuro, que posee al protagonista principal de vez en cuando y le ofrece nuevos combos y movimientos. También hay una nueva habilidad, llamada "Speed Kill", que es muy efectiva contra todos los oponentes en el juego (las víctimas son atacadas por la espalda y asesinadas de manera brutal y sigilosa).
En Prince of Persia: The Two Thrones, el jugador explorará no solo las calles de Babilonia, sino también las ruinas del palacio de su padre, un templo y los famosos Jardines Colgantes.
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