Tras los eventos de Legacy of Kain: Blood Omen, durante más de 200 años, el vampiro Kain ha reunido un ejército de vampiros para apoderarse del mundo de los humanos. Luchando en Nosgoth, el objetivo es llegar a la gran ciudad de Meridian y tomar el control de esta fortaleza. Sin embargo, al llegar a las puertas de la ciudad, el ejército es desafiado por la Orden Serafan, una fuerza organizada de cazadores de vampiros y su líder, el señor mágico Serafan. Kain se enfrenta al señor Serafan en un combate singular, es abatido y derrotado. La espada de Kain, Soul Reaver, es reclamada por su enemigo. Inconsciente durante 200 años, Kain se despierta bajo el cuidado del vampiro Umah a un mundo que apenas reconoce. Habiendo perdido su ejército, los vampiros han sido perseguidos por los Serafan y solo quedan unos pocos. La ciudad de Meridian está gobernada bajo la ley marcial por la Orden Serafan y exige grandes cosas de sus ciudadanos. La magia de glifos extraños se usa para impulsar máquinas y la industria de combustible y, al mismo tiempo, es mortal para los vampiros y se usa como guardianes en toda la ciudad. Kain jura vengarse del oponente que lo derrotó y busca reclamar su lugar como gobernante de los vampiros.
The Legacy of Kain Series: Blood Omen 2 es un juego de acción en tercera persona con elementos de aventura, más similar en perspectiva a Soul Reaver que al primer juego Blood Omen. El jugador controla desde detrás del hombro de Kain y puede moverlo en diferentes direcciones, atacar, saltar, usar dones oscuros y agarrarse a las repisas. La energía vital de Kain se agota constantemente y debe reponerse constantemente bebiendo sangre. La sangre se encuentra consumiendo cualquier criatura viviente cercana, lo que a menudo requiere derrotar a un enemigo a través del combate primero. Mientras Kain consume sangre, su medidor se llena. Una vez lleno, Kain gana salud adicional. Kain también aprende nuevos dones oscuros a lo largo del juego al derrotar a las criaturas jefes. Algunos dones incluyen: la capacidad de mezclarse con la niebla, disparar proyectiles, usar la telequinesis de proyectiles o dar un gran salto horizontal. Muchas de estas habilidades se pueden usar para realizar asesinatos sigilosos que derrotarán instantáneamente a un enemigo. Kain luchará con sus propias manos o recogiendo dagas, espadas, hachas y otras armas. Todas estas armas atacan de manera diferente, eventualmente rompiéndose, y también pueden ser lanzadas a enemigos desde lejos.
El Serafan usa magia de glifos, en parte porque es mortal para los vampiros. Kain a menudo se encontrará con áreas en las que no puede progresar debido a barreras de glifos y debe encontrar una forma de sortearlas. Además, los glifos funcionan de manera similar a la electricidad en el sentido de que alimentan máquinas e interruptores. Muchos de los acertijos que aparecen en Blood Omen 2 implican la necesidad de crear un circuito de glifos para entregar energía a un punto específico. La energía del glifo brilla a medida que viaja por su conexión, lo que permite al jugador ver exactamente dónde está la chispa de energía.
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