April Ryan es una artista estudiante con dificultades en el año 2209, recién llegada a la gran ciudad de Newport. Últimamente ha estado teniendo sueños extraños y realistas. En algún lugar de las montañas, un misterioso dragón blanco habla con April y la llama la "madre del futuro". Cuando April se despierta, descarta la visión como una pesadilla. Sin embargo, un anciano enigmático llamado Cortez, a quien April ha visto antes cerca de su casa, inesperadamente le dice que debe enfrentar la realidad en sus sueños. Pronto April se entera de que nuestra realidad no es más que una faceta de un universo que consta de dos mundos paralelos: Stark, el mundo de la ciencia y la tecnología, y Arcadia, el mundo de la magia. Aunque criada en Stark, April posee la capacidad de cambiar entre los dos mundos y debe restablecer el equilibrio en ambos antes de que sea demasiado tarde.
The Longest Journey es un juego de aventuras para resolver acertijos en tercera persona. El jugador navega en abril sobre fondos pre-renderizados con ángulos de cámara fijos, interactuando con personas y objetos a través de una sencilla interfaz de apuntar y hacer clic. El juego sigue la plantilla tradicional introducida en las aventuras de LucasArts, y se basa principalmente en acertijos basados en inventario y diálogos de opción múltiple para avanzar en la historia. Para ayudar a realizar un seguimiento de las cosas, el juego incluye un diario, donde April registra sus pensamientos sobre eventos importantes y un registro de conversaciones que registra el texto de cada conversación.